Пётр Михайлович Еропкин родился в 1689 году. Он принадлежал к старинному, но обедневшему дворянскому роду. Несмотря на способности к рисованию, Петра Еропкина по обычаю определили на службу в армию. Но впоследствии, император Пётр I заметил способности молодого человека. В 1716 году юноша вошёл в группу студентов, отправляемых на обучение за границу.
Во время заграничной поездки Еропкин посетил Амстердам, затем отправился в Италию. Там он пол года жил в Ливорно, обучаясь итальянскому языку и собирая книги по архитектуре. По пути в Рим юноша посетил Венецию и Флоренцию. В Риме практикой молодого архитектора руководил зодчий Себастиан Чиприани. За границей молодые люди обучались архитектуре, рисованию, философии. Вероятно, во время стажировки студенты посетили ещё и Францию, так как впоследствии Еропкин свободно владел французским языком. Таким образом, Пётр Еропкин стал одним из первых русских архитекторов, получивших зарубежное образование.
В 1724 году Пётр Еропкин вернулся в Санкт-Петербург. Император высоко оценил полученные им навыки. Еропкин стал единственным русским зодчим, сразу же получившим звание архитектора и чина подполковника. В январе 1725 года зодчий стал полковником.
После смерти Петра I Еропкин работал в Москве, где сооружал триумфальные арки по случаю коронации Петра II. В Москве архитектор познакомился с Артемием Волынским, который позже женился на сестре зодчего.
При Анне Иоанновне Пётр Еропкин стал главным архитектором Санкт-Петербурга. Без его разрешения в городе ничего не строилось. Столица Российской Империи росла быстро, и этот рост главным архитектором был упорядочен. В 1737 году была создана Комиссия о Санкт-Петербургском строении, которую возглавили Пётр Еропкин и Иван Коробов. Именно ими был создан первый генеральный план Санкт-Петербурга с трёхлучевой системой улиц. Вместе с Михаилом Земцовым Еропкин разработал первые в России правила, которыми должны были руководствоваться все архитекторы - трактат "Должность архитектурной экспедиции". Он же перевёл на русский язык труды Палладио, добавил к ним свои комментарии.
Архитектор работал и на частных заказчиков. В 1730-х годах для барона Остермана он строил дом на Английской набережной, на месте которого сейчас находится дом Лавалей (дом №4).
По инициативе кабинет-министра Артемия Волынского для развлечения Анны Иоанновны был создан Ледяной дом. Автором проекта этого дома выступил Пётр Еропкин. Здание использовалось для проведения "ледовой свадьбы" шутов императрицы.
Забота об императорском досуге не спасла Волынского от доноса и ареста. Его обвинили в заговоре и подготовке к государственному перевороту. Вместе с Волынским был арестован и Пётр Еропкин. Участников предполагаемого заговора казнили 27 июня 1740 года на Сытном рынке близ Петропавловской крепости. Тела казнённых захоронили около ограды Сампсониевского собора. Библиотека архитектора была передана Академии наук.
Ни одна из построек Петра Еропкина до наших дней не сохранилась. Однако строгая система улиц исторической части Санкт-Петербурга до сих пор хранит след его творчества.