Церковь Благовещения Пресвятой Богородицы расположена на Приморском проспекте, на берегу Большой Невки. Первым хозяином этой земли был генерал А. И. Остерман, затем канцлер А. П. Бестужев-Рюмин. В первой половине XVIII века здесь находилась мыза Бестужева-Рюмина "Каменный нос".
Для переселяемых сюда крепостных крестьян Бестужевым-Рюминым было решено строить церковь. Её заложили в конце 1740-х годов по проекту Дж. Трезини. Из-за ссылки Бестужева-Рюмина в срок построить здание не удалось, работы были приостановлены в 1758 году. Освящение деревянного здания храма во имя Благовещения Божьей Матери состоялось лишь после возвращения Бестужева-Рюмина в Санкт-Петербург в 1762 году.
Так как построенное здание было холодным, не отоплялось, было решено строить тёплый придел. Таковой в 1770 году был освящён во имя святого князя Александра Невского. В храме находился иконостас первой Исаакиевской церкви. Рядом с храмом была проложена Благовещенская улица (ныне Приморский проспект).
12 июня 1803 года церковь Благовещения Пресвятой Богородицы сгорела из-за удара молнией. Иконостас и церковную утварь удалось спасти. Новый хозяин, статский советник Сергей Саввич Яковлев, решил восстановить храм. Новое каменное здание храма в виде ротонды в 1805-1809 годах построил Василий Мочульский. Подобное решение церковного здания было в новинку не только для Санкт-Петербурга, но и для всей России.
В новой церкви Яковлевым было решено открыть второй придел - во имя святых мучеников Тимофея и Мавры, единственный подобный придел в Санкт-Петербурге. Его появление связано со смертью супруги Сергея Саввича Мавры Борисовны.
Рядом с церковью Благовещения Пресвятой Богородицы появилось кладбище. Кроме потомков Яковлева здесь были похоронены герои войны 1812 года, писатели, актёры, музыканты. Находящееся за железной дорогой Серафимовское кладбище ведёт историю именно от этих захоронений.
В 1850-х годах архитектором А. И. Кракау проводилась реставрация здания.
В XIX веке храм пользовался популярностью у всех, посещавших этот дачный пригород Санкт-Петербурга. Бывал здесь и Александр Сергеевич Пушкин. Прогулке по церковному кладбищу посвящено его стихотворение 1836 года "Когда за городом, задумчив, я брожу". К началу XX века Благовещенский храм стал главной церковью этого района города. В 1901 году к зданию по проекту В. К. Теплова были пристроены колокольня и ризница.
При храме работал детский приют и Общество пособия бедным. В церкви находились усыпальницы Орловых-Денисовых и Никитиных.
В 1937 году церковь Благовещения Пресвятой Богородицы была закрыта. В 1946-1947 годах при реконструкции Приморского проспекта разобрали колокольню и уничтожили большую часть кладбища. Долгое время в церковном здании работал цех завода резиновых изделий.
Храм вернулся верующим в 1992 году. В 1995 году здесь был основан русско-белорусский приход, силами которого началась реставрация здания. К 2001 году оно было восстановлено и вновь освящено 5 апреля 2003 года Митрополитом Петербургским и Ладожским Владимиром.
