Вёсельная улица является одной из самых старых не только на Васильевском острове, но и в целом в Санкт-Петербурге. Она была проложена в западной части острова в 1720-х годах от Шкиперского протока к Большому проспекту. Здесь селились рабочие Галерной верфи и Гребного порта, матросы, рыбаки и торговцы. Застройка начиналась с северной части улицы. Своё название улица получила от мастерских и складов где изготавливались и хранились вёсла гребных судов. В 1800-1830-х годах улица именовалась 8-й - 9-й линиями Гавани.
В 1800-х годах участок домов №3, 5 и 7 принадлежал семье моряка фон Дезина. В середине XIX века на участке дома №4 работала шёлковая фабрика Гилке. В 1898 году по проекту А. А. Пашихина был построен дом №11. На рубеже XIX и ХХ веков деревянная застройка улицы стала меняться на каменную. В 1904 году построен дом №7. В 1905 году на месте шёлковой фабрики по проекту Н. Н. Верёвкина был построен доходный дом страхового общества "Саламандра". Улица расширялась, что было предусмотрено ещё планом развития города 1880 года.
Во время блокады Ленинграда все деревянные постройки на Вёсельной улице были разобраны на дрова. С конца 1950-х годов здесь начали строить новые жилые здания: №5, 6, 9 и 10. В 1970-1980-х годах построены дома №8 и 12.